Dopo la miracolosa resurrezione di Mulder, la routine agli X-Files riprende quasi come ai vecchi tempi, ma con una squadra più folta, perchè l'agente Doggett non ha alcuna intenzione di abbandonare il suo nuovo lavoro: ci sono troppi punti oscuri che devono essere ancora chiariti.
Tra Scully e Reyes si instaura un particolare rapporto di simpatia, legato probabilmente al fatto che per certi versi Monica ricorda a Dana sua sorella Melissa, morta al suo posto per mano di un killer.
Il rapporto tra Mulder e Doggett, inizialmente difficile, evolve lentamente verso il rispetto, ma la squadra a tre non dura molto. L'escursione dei due agenti su una piattaforma petrolifera per indagare un'epidemia di virus alieno, infatti, termina con un'assunzione di responsabilità da parte di Mulder e il suo licenziamento dall'FBI.
Poco dopo, Scully, già avanti con la gravidanza, decide di andare in maternità e lascia gli X-Files nelle mani di John Doggett.
In questo frangente si scopre che anche il duro John Doggett ha un passato tormentato: suo figlio Luke è stato rapito e ucciso e il caso, portato avanti in modo febbrile da Doggett e Reyes, è sempre rimasto irrisolto.
Licenziato ma non domato, Mulder continua a ficcare il naso negli archivi del Bureau e in questo modo scopre l'esistenza di un piano della cospirazione aliena per uccidere il figlio di Scully.
Per proteggere la collega e il suo bambino non ancora nato, Mulder la affida all'agente Reyes e insieme a Doggett e a Skinner affronta Rohrer e un altro super soldato in una rocambolesca azione nel garage dell'FBI. Alla fine dell'azione entrambi gli ibridi sono dati per morti (ma i loro corpi non vengono ritrovati) e Skinner mette una pallottola in mezzo alla fronte di Crycek, chiudendo finalmente il conto con lui.
Reyes si rifugia con Scully in una casa di campagna, in uno sperduto paesino della Georgia, ma gli alieni riescono a raggiungerle ugualmente: il bambino nasce davanti a Billy Miles e a una piccola folla di ibridi che, dopo aver assistito al parto con occhi sgranati, inspiegabilmente si dilegua.
Mulder raggiunge Scully seguendo una luce misteriosa nel cielo e qualche ora dopo, in ospedale, tutti si raccolgono intorno al bambino, che viene chiamato William, come il padre di Mulder.
I simpatici Lone Gunmen, gli amici hacker di Mulder, arrivano come i tre Re Magi a portare i loro doni al neonato del miracolo, e tutti sono felici e contenti.
Doggett, che aveva colto Rohrer nell'ufficio del condirettore Kersh, comincia a sospettare il coinvolgimento di quest'ultimo nella cospirazione e fa aprire un'indagine su di lui. Quindi prende il controllo degli X-Files e fa trasferire la collega Monica Reyes a Washington, prendendola come sua partner al posto di Scully.
La stagione si chiude con un inedito quadretto familiare: a casa, Mulder e Scully, con il bambino tra le braccia, finalmente si baciano.
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